העלילה מתחילה כאשר סבתא רחל, שחזרה לביתה בקיבוץ, מביאה איתה ארגז ישן וכבד. בתה, יהודית, סקרנית לגלות מה מסתתר בתוכו, אך סבתא רחל מתחמקת בחיוך. לאחר שהיא משתכנעת, סבתא רחל פותחת את הארגז, שמגלה עולם שלם של זיכרונות: משחקים ישנים, אוספים נוסטלגיים ובובות אהובות. בין הפריטים נמצאת נני, בובת הילדות של רחל, ששימשה לה כשותפת סוד וחברה טובה. נני היא שמתווכת בין העבר להווה, ומספרת ליהודית ולקהל על חלומותיה של רחל בילדותה – החלומות הנעימים על מעוף ושירה, וגם החלומות המפחידים על מפלצות וכלבים ענקיים.

המחזה מציג בפני הקהל הצעיר את חשיבותם של זיכרונות ודמיון. הוא נותן לגיטימציה לחלום, לפחד, וגם ללמוד להתמודד עם פחדים אלו באמצעות יצירתיות, דמיון, ואפילו מחיאות כפיים. באמצעות דמויותיהן של בובות הגרב – לולו, פופו ושולי – כל אחת מהן משתפת את הקהל הצעיר בחלומותיה. "ארגז החלומות" הוא הצגה חמה ומחבקת, שמלמדת כי זיכרונות הם אוצר אמיתי, ושחלומות, בין אם הם מתוקים או מפחידים, הם חלק בלתי נפרד מאיתנו. זוהי הזמנה פתוחה לכל אחד מאיתנו לפתוח את ארגז החלומות הפרטי שלו.